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Home All issues Volume 30 / No 6-7 (Juin–Juillet 2014) Med Sci (Paris), 30 6-7 (2014) 651-657 Full HTML
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Issue
Med Sci (Paris)
Volume 30, Number 6-7, Juin–Juillet 2014
Page(s) 651 - 657
Section M/S Revues
DOI https://doi.org/10.1051/medsci/20143006015
Published online 11 July 2014

© 2014 médecine/sciences – Inserm

Le fluide séminal : un mélange complexe aux multiples facettes

Le fluide séminal provient des sécrétions de diverses glandes du tractus reproducteur mâle (glandes annexes ou accessoires chez les arthropodes ; épididyme, vésicules séminales, prostate et glandes de Cooper chez les vertébrés dont l’homme). C’est un liquide complexe d’un point de vue biochimique et varié d’un point de vue fonctionnel [1]. Son usage premier chez les espèces à fécondation interne est de nourrir et véhiculer les spermatozoïdes dans les voies génitales femelles, mais aussi de les protéger de l’environnement hostile de ces dernières, notamment en raison des propriétés immunodéfensives liées à l’introduction de corps étrangers. Facteur crucial d’infertilité [2], le fluide séminal joue également un rôle important dans la capacitation des spermatozoïdes (ensemble de modifications membranaires et intracellulaires préalables à la réaction acrosomique qui permet la fusion avec le gamète femelle), dans leurs biais d’utilisation chez la femelle pour la fécondation (dus par exemple à une mauvaise migration vers les voies de stockage ou vers les ovocytes, ou encore à une forte mortalité), ainsi que dans les processus de compétition spermatique (en cas d’accouplement avec de multiples partenaires).

Les deux organismes les plus étudiés quant aux diverses fonctions des composés du fluide séminal sont la drosophile, qui est le modèle utilisé dans 45 % des études conduites sur les insectes, et l’homme, pour 75 % des études conduites sur les mammifères [1]. Il est intéressant de constater que ces protéines séminales allient un fort niveau de redondance fonctionnelle à des effets pléiotropes (qui agissent sur plusieurs caractères) importants et une vitesse d’évolution rapide couplée à l’apparition de nouvelles fonctions [3]. Malgré cela, les classes fonctionnelles que représentent ces protéines (peptides antimicrobiens, glycoprotéines, protéases, inhibiteurs de protéase, prohormones) restent relativement bien conservées dans le règne animal, ce qui en fait un bon modèle d’étude de l’évolution moléculaire.

Chez les drosophiles, ces substances séminales ont été bien identifiées et certaines bien caractérisées d’un point de vue fonctionnel et moléculaire. La plupart sont des protéines produites par les seules glandes accessoires des mâles (Acp, accessory gland proteins). Une fois l’accouplement achevé, certaines d’entre elles se fixent sur des récepteurs neuronaux localisés dans le tractus reproducteur femelle (Figure 1). Le signal déclenche alors une réponse comportementale d’inhibition de la réceptivité sexuelle associée à une réponse physiologique de stimulation de la ponte [5]. Le premier peptide sexuel à avoir été caractérisé d’un point de vue fonctionnel et moléculaire pour ses effets sur la baisse de réceptivité sexuelle chez les femelles est l’Acp70A ou sex-peptide [6, 7].

thumbnail Figure 1.

Vue schématique de la localisation chez la femelle de drosophile des récepteurs neuronaux de certaines Acps dans le tractus reproducteur. Les récepteurs neuronaux (jaune) de certaines Acp se projettent dans le système nerveux central (rouge). Gso : ganglion sous-œsophagien ; Cnv : chaîne nerveuse ventrale ; Ga : ganglion abdominal ; Ov : ovaires ; Sp : spermathèques ; Ut : utérus.

Chez les vertébrés, et notamment chez l’homme, les glandes accessoires produisent 99 % du fluide séminal. Elles sécrètent de nombreuses molécules dont des enzymes, des prostaglandines, des protéases (fibrinolysines), des inhibiteurs de protéases, des polyamines (dont certaines interfèrent avec les enzymes protéolytiques femelles), des sucres, des lipides, des caroténoïdes [8], ainsi qu’une importante quantité de zinc qui inhibe les réactions immunitaires de la femelle [9]. Bien que les fonctions exactes de ces molécules ne soient pas encore toutes identifiées, celles-ci agissent souvent en synergie pour la fertilité des deux sexes. Il a ainsi été proposé que certaines molécules puissent « signaler » à la femelle des quantités suffisantes de spermatozoïdes, ce qui limite la propension de cette dernière à rechercher d’autres partenaires sexuels. L’injection du contenu des glandes accessoires mâles chez les femelles de certaines espèces de mammifères, dont l’homme, augmente en effet leur fertilité et la probabilité de grossesse [2].

Du point de vue du mâle, le transfert des composés du fluide séminal à un coût physiologique qui peut limiter la survie des spermatozoïdes et donc la production de descendants. Ce coût concerne : (1) la production de facteurs d’auto-immunité (certaines molécules, comme les spermadhésines ou les immunoglobulines A, adhérant aux spermatozoïdes) qui peuvent représenter des antigènes pour le système immunitaire mâle et être la cible d’anticorps antispermatozoïdes à l’origine d’une baisse potentielle de fertilité ; (2) le transport de molécules possédant des propriétés antigéniques, et donc susceptibles de déclencher une réponse immunitaire chez la femelle ayant pour cible les spermatozoïdes ; et (3) la transmission de maladies vénériennes virales (de type VIH [virus de l’immunodéficience humaine] par exemple) ou bactériennes (Pseudomonas, streptocoques ou certains Enterobacter) qui peuvent engendrer des taux de mortalité élevés chez les femelles [1]. En plus de ces coûts physiologiques, des coûts énergétiques peuvent être également importants. Ainsi, chez certaines espèces de papillons, les mâles peuvent transférer jusqu’à 20 % de leur poids corporel sous forme de fluide séminal [10].

Syndrome postcopulatoire femelle

La transmission des composés séminaux mâles lors de l’accouplement déclenche chez la femelle tout un ensemble de processus physiologiques et comportementaux que l’on peut assimiler à un syndrome postcopulatoire. Ce dernier associe une diminution de l’attractivité et de la réceptivité sexuelle des femelles, une stimulation de l’ovogenèse, de l’ovulation et de la ponte, une augmentation de la prise alimentaire, une modification morphologique du tractus génital, ainsi qu’une facilitation du stockage et de l’utilisation des spermatozoïdes [11]. Ce syndrome postcopulatoire a été observé dans un grand nombre de groupes taxonomiques, qu’il s’agisse d’arthropodes [12–14] ou de vertébrés [15, 16] (Tableau I). Avantageux pour le mâle en termes d’assurance de paternité, les composés séminaux ont cependant des effets délétères chez la femelle. Des études expérimentales d’injection de fluide séminal dans l’abdomen de femelles drosophiles (Figure 2) ont en effet montré des effets négatifs sur leur survie [11, 17]. De tels effets antagonistes entre mâles et femelles sont à l’origine de ce que l’on appelle le conflit sexuel [18, 19], forme particulière de la sélection sexuelle (voir dernière section). Le conflit sexuel survient dès lors qu’une adaptation qui augmente le succès reproducteur d’un sexe conduit à une réduction de la valeur sélective de l’autre sexe [20].

thumbnail Figure 2.

Injection in vivo du contenu des glandes accessoires mâles dans l’abdomen d’une femelle Drosophila melanogaster. Les glandes ( A , vert) provenant de cinq mâles sont disséquées dans du liquide physiologique (Ringer), transférées dans un tube Eppendorf  (B) , puis vortexées et centrifugées afin d’en récupérer leur contenu. Les tests fonctionnels consistent à injecter 50 nL de cet extrait dans la partie supérieure droite de l’abdomen des femelles  (C, D) afin de tester l’effet du fluide séminal sur leur réceptivité sexuelle. L’injection est réalisée manuellement grâce à un Nanoject II© (Drummond scientific company).

Tableau I.

Principales fonctions physiologiques des molécules du fluide séminal associées au syndrome postcopulatoire des femelles. Acp : accessory gland protein ; Dup99B : Ductus ejaculatorius peptide ; Lom-AG-myotropine : Locusta migratoria accessory gland myotropic peptide ; Led-MAGP : Leptinotarsa decemlineata male accessory gland peptide ; PAPP-A : pregnancy associated plasma protein-A ; PEG : prostaglandine ; SVSII : seminal vesicle secretion II.

Sélection sexuelle pré- et postcopulatoire

Décrite par Charles Darwin pour la première fois dans son livre intitulé The descendant of man, and selection in relation to sex [21], la sélection sexuelle fait référence aux processus par lesquels les caractères sont sélectionnés pour l’avantage qu’ils confèrent dans l’accès aux partenaires sexuels et dans la capacité de ces derniers à produire un plus grand nombre de descendants viables et fertiles. La sélection sexuelle détermine ainsi la valeur sélective des individus. Cette valeur sélective étant différente entre mâles et femelles au niveau de la reproduction, elle engendre des pressions de sélection divergentes. En effet, les mâles augmentent classiquement leur valeur sélective de façon quasi linéaire avec le nombre d’accouplements effectués, tandis que les femelles augmentent leur valeur sélective en fonction du choix du partenaire.

Deux types de sélection, intrasexuelle et intersexuelle, ont été identifiés (Figure 3). La sélection intrasexuelle opère entre individus de même sexe et aboutit à une compétition généralement entre mâles. Elle peut se manifester par des combats physiques directs pour l’obtention de partenaires sexuels ou par une compétition indirecte pour l’accès aux ressources nécessaires à la reproduction, comme des sites de ponte, des territoires, etc. Au niveau postcopulatoire, la sélection intrasexuelle peut prendre la forme d’une compétition spermatique, c’est-à-dire de compétition entre spermatozoïdes issus de différents mâles [22] chez les femelles polyandres (qui s’accouplent avec plusieurs partenaires). La sélection intersexuelle, quant à elle, a lieu entre individus de sexes opposés. Elle se traduit par le choix du partenaire sexuel au travers d’ornements visuels (queue du paon, couleurs vives chez les oiseaux), de comportements nuptiaux (parades sexuelles), d’attractions sonores (chants nuptiaux, chœurs sexuels), etc. En corollaire du choix comportemental, la sélection intersexuelle peut également opérer une fois l’accouplement achevé, dans les voies génitales femelles (Figure 3). Ces mécanismes postcopulatoires, nommés choix cryptiques, entraînent un biais de paternité du fait d’une sélection différentielle exercée sur les spermatozoïdes selon l’origine du mâle dont ils proviennent [23].

thumbnail Figure 3.

Diversité des pressions de sélection qui s’exercent sur les individus et les gamètes lors de la reproduction. La sélection sexuelle précopulatoire est présentée en haut, et la sélection sexuelle postcopulatoire en bas. À gauche, compétition entre mâles pour l’accès aux femelles, via les caractères sexuels secondaires (souvent exagérés comme ici dans le cas de ces mouches Diopsidae aux yeux pédonculés  [A] ), et via les spermatozoïdes de mâles différents (ici clairs et foncés) pour l’accès aux ovocytes (C) . À droite, choix du partenaire sexuel, ici via un marqueur phénotypique sous forme de points colorés sur les ailes (B) et via l’accès aux organes de stockage femelles (spermathèques) pour des spermatozoïdes de mâles différents (D) .

Un choix cryptique peut opérer conjointement à une compétition spermatique chez les femelles polyandres. L’identification de ces processus de biais d’utilisation des spermatozoïdes a bénéficié d’un effort soutenu de recherche ces trois dernières décennies grâce au développement des techniques cytologiques et moléculaires. Ainsi, les analyses de paternité montrent des taux de polyandrie bien supérieurs à l’optimum reproductif des femelles dans la plupart des groupes taxonomiques étudiés [24]. En effet, celles-ci bénéficient d’avantages directs en terme de survie ou de fertilité grâce, par exemple, à la protection du mâle ou à des dons nuptiaux lors de l’accouplement, ou d’avantages indirects grâce à une augmentation de la valeur sélective des descendants [23]. Pour les mâles, cette polyandrie a un impact négatif sur leur valeur sélective, puisqu’elle réduit l’assurance de paternité en favorisant la compétition spermatique.

Conflit sexuel et coévolution mâle-femelle

Cette différence de stratégies liée à l’accouplement conduit au conflit sexuel présenté précédemment [18, 19]. Lorsqu’un sexe se rapproche de son optimum reproductif, l’autre sexe s’éloigne du sien. Ce dernier développe alors à son tour une contre-adaptation visant à minimiser les coûts de l’interaction avec l’autre sexe. Un tel processus enclenche des réactions en chaîne, que l’on appelle coévolution sexuelle antagoniste [25]. Au cours de ces réactions, les mâles développent des stratégies comportementales, morphologiques, biochimiques et/ou physiologiques qui limitent la polyandrie des femelles. En réponse, celles-ci développent des mécanismes qui favorisent la compétition entre mâles, y compris au niveau spermatique.

Parmi les théories qui sous-tendent le conflit sexuel, celle dite de « course aux armements » [26] considère que lorsqu’un trait devient plus fréquent chez les mâles et que la préférence des femelles pour ce trait augmente, il se crée une coévolution positive qui augmente mutuellement la valeur sélective de chaque sexe. Ce mécanisme conduit, par exemple, à l’évolution de caractères exagérés, comme les bois ou défenses chez les vertébrés, les cornes des scarabées, ou les chants et parades sexuelles chez les poissons, oiseaux et insectes. Ainsi, le trait des mâles et la préférence des femelles deviennent génétiquement liés. Un tel mécanisme ne peut se maintenir que si la descendance hérite à la fois du trait et de la préférence pour ce même trait. Un modèle alternatif de coévolution antagoniste a été proposé par Holland et Rice en 1998 [27]. Les auteurs considèrent que l’évolution du conflit sexuel amène à une coévolution antagoniste lorsque des traits avantageux pour la valeur sélective des mâles ont des effets délétères sur celle des femelles. Celles-ci vont alors développer une plus grande résistance, et non pas une attraction, à ces caractères. De tels mécanismes de résistance chez les femelles conduisent à l’évolution de caractères, là aussi exagérés, comme par exemple la taille de la queue chez les poissons porte-épée du genre Xiphophorus ou chez les passereaux veuves du genre Euplectes, la coloration du plumage chez le coq, ou la présence de grandes touffes de soie sur les pattes des araignées [27] (Figure 4). Il a été montré dans ces exemples que la préférence des femelles pour ces caractères existe également chez les femelles d’espèces proches phylogénétiquement, mais dont les mâles sont privés de ces caractères, et que l’intensité de l’attraction diminue chez les espèces qui en ont. Comme dans le cas d’une coévolution positive, la résistance femelle provoque, chez les mâles, une sélection pour qu’évolue une nouvelle forme de caractère permettant de surmonter cette résistance. Il se crée ainsi une dynamique coévolutive de type virulence/résistance, mais, à l’inverse du modèle précédent, l’évolution du caractère mâle induit ici un coût sur la valeur sélective des femelles, notamment par rapport à leur optimum reproductif. Les structures génitales « coercitives » chez les mâles et celles que développent les femelles pour y répondre en sont un autre exemple classique. Chez les punaises par exemple, les mâles de certaines espèces possèdent des organes génitaux censés stimuler les femelles pour favoriser la reproduction. Mais, dans certains cas, ces organes sont armés d’épines sclérifiées qui pénètrent profondément dans la paroi du canal copulateur de la femelle pour forcer et sécuriser l’accouplement. En réponse, le tissu conjonctif de ce canal copulateur s’épaissit, et ce d’autant plus que les épines des mâles sont puissantes [28].

thumbnail Figure 4.

Exemples de mécanismes de résistance chez la femelle qui engendrent l’évolution de caractères sexuels exagérés chez les mâles. Poissons porte-épée du genre Xiphophorus (A) , passereau veuve du genre Euplectes (B) , coloration du plumage chez le coq (C) , ou présence de grandes touffes de soie sur les pattes d’araignée-loup du genre Chizocosa (D) . Photos Wikicommons.

Dans le cas de la sélection sexuelle postcopulatoire, certaines adaptations mâles, notamment au niveau des Acp, agissent en synergie avec celles des femelles dans une cascade de processus physiologiques répondant à une coévolution positive et, par exemple, concourent à une meilleure survie des spermatozoïdes, à un meilleur acheminement vers les ovules et à une meilleure fécondation [8, 29]. D’autres interactions moléculaires, en revanche, agissent pour contrecarrer les effets d’un sexe sur l’autre, créant ainsi une co-évolution antagoniste (Figure 5). L’évolution rapide des protéines séminales sous pression de sélection positive est un argument fort en faveur d’un tel processus de sélection antagoniste [29]. Autre exemple, la stimulation de la ponte par les protéines séminales au-delà de l’optimum reproductif de la femelle engendre un coût pour celle-ci au bénéfice du mâle. Une résistance à cette stimulation pourrait expliquer les redondances fonctionnelles de protéines non homologues. La toxicité du fluide séminal, qui a été démontrée chez la plupart des espèces, devrait également favoriser une résistance à l’accouplement chez les femelles. La question de savoir comment ces processus peuvent se maintenir à long terme reste cependant entière. En effet, le coût évolutif de la mise en place de ces adaptations est contre-sélectionné si elles deviennent inutiles en absence de sélection sexuelle et, notamment, lorsque le régime d’appariement des femelles devient d’autant moins polyandre. C’est ce qui a été observé chez les drosophiles où les mâles de populations monogames (un seul partenaire sexuel) sélectionnés sur 47 générations engendrent moins d’effets délétères sur la survie des femelles. Ces dernières développent aussi une moindre résistance aux accouplements avec ces mâles [27]. En revanche, replacées avec des mâles polygynes (qui s’accouplent de façon répétée), ces femelles montrent une survie nettement moins bonne. Ces travaux n’excluent pas l’idée que la toxicité du fluide séminal puisse être une conséquence indirecte de la compétition entre mâles, mais soulignent la complexité du conflit entre les sexes, notamment dans les interactions postcopulatoires.

thumbnail Figure 5.

Schéma de coévolution antagoniste résultant d’interactions sexuelles postcopulatoires entre mâles et femelles par l’intermédiaire des protéines du fluide séminal.

Conclusion : fluide séminal, fertilité et succès reproducteur

La sélection sexuelle postcopulatoire a un impact évolutif fort [30] ; elle est de plus en plus étudiée, mais des questions majeures restent néanmoins à élucider. En effet, il existe, par exemple, un polymorphisme intraspécifique important des taux de polyandrie entre différentes populations d’une même espèce. Il serait ainsi intéressant d’étudier le système d’appariement de ces différentes populations en relation avec la capacité des mâles à produire un fluide séminal toxique. Ceci permettrait de conforter les données expérimentales issues des populations sélectionnées en laboratoire, mais également d’inclure ces paramètres dans les futurs modèles de conflit sexuel. Il a aussi été récemment montré, chez la femelle drosophile, que le niveau d’expression du sex-peptide influence la durée de la baisse de réceptivité sexuelle, mais pas la quantité d’œufs pondus [31], ce qui montre que les deux processus ne sont pas corrélés et que d’autres facteurs sont impliqués. Les différences importantes de stratégies de reproduction qui existent entre espèces phylogénétiquement proches représentent également un atout important pour documenter et mesurer l’impact du conflit sexuel sur l’évolution des protéines séminales. Enfin, le lien entre la compétition entre mâles pour l’accès aux femelles et les effets délétères produits par les peptides sexuels sur ces dernières n’a pas toujours été vérifié. Il apparaît donc crucial de déterminer la nature de la relation entre ces deux processus. Il a également été montré qu’il pouvait y avoir des effets maternels transgénérationnels qu’il serait intéressant de préciser, comme le montre l’augmentation de la résistance à l’accouplement de femelles issues de mères polyandres fortement exposées au fluide séminal des mâles [32]. Enfin, des études plus approfondies de ces mécanismes, à la fois d’un point de vue moléculaire, comportemental et évolutif, permettront de mieux comprendre le rôle et l’importance de ces processus postcopulatoires sur la fertilité [33, 34] et, par conséquent, de mieux intégrer en biologie médicale [35] les mécanismes de sélection sexuelle qui façonnent le succès reproducteur des individus.

Liens d’intérêt

Les auteurs déclarent n’avoir aucun lien d’intérêt concernant les données publiées dans cet article.

Remerciements

Les auteurs remercient Cécile Joly pour son aide dans la préparation des illustrations, la Fondation pour la recherche sur la biodiversité et l’Agence nationale de la recherche pour leurs soutiens financiers dans la réalisation des travaux portant sur l’étude des signaux chimiques impliqués dans la reproduction.

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Liste des tableaux

Tableau I.

Principales fonctions physiologiques des molécules du fluide séminal associées au syndrome postcopulatoire des femelles. Acp : accessory gland protein ; Dup99B : Ductus ejaculatorius peptide ; Lom-AG-myotropine : Locusta migratoria accessory gland myotropic peptide ; Led-MAGP : Leptinotarsa decemlineata male accessory gland peptide ; PAPP-A : pregnancy associated plasma protein-A ; PEG : prostaglandine ; SVSII : seminal vesicle secretion II.

Dans le texte

Liste des figures

thumbnail Figure 1.

Vue schématique de la localisation chez la femelle de drosophile des récepteurs neuronaux de certaines Acps dans le tractus reproducteur. Les récepteurs neuronaux (jaune) de certaines Acp se projettent dans le système nerveux central (rouge). Gso : ganglion sous-œsophagien ; Cnv : chaîne nerveuse ventrale ; Ga : ganglion abdominal ; Ov : ovaires ; Sp : spermathèques ; Ut : utérus.
Dans le texte
thumbnail Figure 2.

Injection in vivo du contenu des glandes accessoires mâles dans l’abdomen d’une femelle Drosophila melanogaster. Les glandes ( A , vert) provenant de cinq mâles sont disséquées dans du liquide physiologique (Ringer), transférées dans un tube Eppendorf  (B) , puis vortexées et centrifugées afin d’en récupérer leur contenu. Les tests fonctionnels consistent à injecter 50 nL de cet extrait dans la partie supérieure droite de l’abdomen des femelles  (C, D) afin de tester l’effet du fluide séminal sur leur réceptivité sexuelle. L’injection est réalisée manuellement grâce à un Nanoject II© (Drummond scientific company).
Dans le texte
thumbnail Figure 3.

Diversité des pressions de sélection qui s’exercent sur les individus et les gamètes lors de la reproduction. La sélection sexuelle précopulatoire est présentée en haut, et la sélection sexuelle postcopulatoire en bas. À gauche, compétition entre mâles pour l’accès aux femelles, via les caractères sexuels secondaires (souvent exagérés comme ici dans le cas de ces mouches Diopsidae aux yeux pédonculés  [A] ), et via les spermatozoïdes de mâles différents (ici clairs et foncés) pour l’accès aux ovocytes (C) . À droite, choix du partenaire sexuel, ici via un marqueur phénotypique sous forme de points colorés sur les ailes (B) et via l’accès aux organes de stockage femelles (spermathèques) pour des spermatozoïdes de mâles différents (D) .
Dans le texte
thumbnail Figure 4.

Exemples de mécanismes de résistance chez la femelle qui engendrent l’évolution de caractères sexuels exagérés chez les mâles. Poissons porte-épée du genre Xiphophorus (A) , passereau veuve du genre Euplectes (B) , coloration du plumage chez le coq (C) , ou présence de grandes touffes de soie sur les pattes d’araignée-loup du genre Chizocosa (D) . Photos Wikicommons.
Dans le texte
thumbnail Figure 5.

Schéma de coévolution antagoniste résultant d’interactions sexuelles postcopulatoires entre mâles et femelles par l’intermédiaire des protéines du fluide séminal.

Dans le texte

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